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Ōkami Den est un jeu d'action-aventure dont l'aventure s'inspire de la mythologie japonaise, et plus précisément du Shintoïsme. Le personnage principal est Chibiterasu, un petit loup céleste qui ressemble à Amaterasu le protagoniste d'Ōkami. Par ailleurs, le gameplay est proche de celui de l'épisode précédent : il inclue le "Pinceau Céleste", qui vous permet de mettre le jeu en pause et de dessiner des formes à l'aide de l'écran tactile de la Nintendo DS.

L'histoire se situe après les événements d'Ōkami, alors que la réincarnation de la déesse du Soleil Amaterasu passe le relais à son rejeton Chibiterasu. Le louveteau est accompagné dans sa quête par Kuninushi, le descendant de Susanoo, puis par d'autres jeunes cavaliers au fil de l'aventure.